16 (3) ноября 1916 года в 12 часов  на 537-й версте от Петрозаводска (район станции Боярской) состоялась торжественная укладка последнего железнодорожного звена и забит последний костыль на стыке пути Петрозаводск – Романов-на-Мурмане. Мурманская железная дорога, построенная за 17 месяцев, была принята во временную эксплуатацию. Считается официальным днем основания Мурманского отделения РЖД.

В строительстве участвовали до 70 тысяч человек, в том числе завербованные крестьяне из губерний Центральной России, финны и китайцы, а также военнопленные – немцы, австрийцы и венгры.

Позднее Мурманская железная дорога была переименована в Кировскую, а затем присоединена к Октябрьской. Мурманское отделение дороги было сформировано только в 1946 году в результате объединения Мурманского и Кандалакшского отделений Кировской железной дороги.

В 1930-е годы мурманские железнодорожники одними из первых в стране провели электрификацию.

В 1935 году на участке Кандалакша – Апатиты впервые прошёл электровоз ВЛ-19.

В 1949 году в отделении стали ходить первые пригородные электропоезда.

В 1954 году вступил в строй новый Мурманский железнодорожный вокзал.

В 1956 году сдана ветка Пинозеро – Ковдор. В 1961 году завершено строительство железнодорожной ветки Кола – Печенга (в 1968 году достроена до Никеля).

В 1973 году электрифицирован самый южный участок отделения Кандалакша – Лоухи. 29 декабря 2010 года в связи с административно-территориальной реформой РЖД Мурманское отделение преобразовано в одноимённый регион обслуживания.